Acta Limnologica Brasiliensia
https://actalb.org/article/doi/10.1590/S2179-975X8725
Acta Limnologica Brasiliensia
Artigo Original

The relationship between phytoplankton and Escherichia coli in a subtropical urban lake

A relação entre fitoplâncton e Escherichia coli em um lago urbano subtropical

Gisele Fernandes Ribeiro; Lezilda Carvalho Torgan

Downloads: 2
Views: 47

Abstract

Aim: Phytoplankton and Escherichia coli play central roles in assessing the water quality of urban ecosystems. However, there are still few field studies that integrate these organisms and limnological variables in subtropical urban environments. This study aimed to evaluate the relationships between phytoplankton density and composition, E. coli concentrations and limnological variables in Guaíba Lake (Southern Brazil).

Methods: Samplings were carried out monthly at six points, representing marginal and pelagic zones, between January 2021 and April 2022. The analyses included the quantification of phytoplankton, physical and chemical variables, and E. coli concentrations.

Results: The phytoplankton density showed strong seasonal variation, with maximum values in the summer (8751 ind. mL-1), associated with higher temperatures and greater water transparency, and lower values during winter, without significant spatial differences. E. coli concentrations were significantly higher at marginal points (up to 7.3 x 104 MPN 100 mL−1) and positively correlated with ammonia nitrogen and biochemical oxygen demand. Inverse relationships between phytoplankton density and E. coli concentration occurred only at two points, indicating localized responses rather than a consistent pattern along the fecal contamination gradient. The IndVal analysis identified nine tolerant species that co-occurred with high concentrations of E. coli, namely Monoraphidium contortum, Micractinium pusillum, Desmodesmus armatus var. bicaudatus and Merismopedia tenuissima, highlighting compositional responses of the phytoplankton community to the microbiological-organic gradient.

Conclusions: The results indicate that phytoplankton composition, rather than total density, reflects microbiological-organic gradients associated with fecal contamination. The co-occurrence of specific tolerant taxa with E. coli highlighted a shared physiological plasticity to organic degradation and demonstrated the potential of these organisms as bioindicators in urban environments.

Keywords

fecal contamination; phytoplankton–bacteria interactions; bioindicator species; urban lakes; water quality

Resumo

Objetivo: O fitoplâncton e Escherichia coli exercem papéis centrais na avaliação da qualidade da água de ecossistemas urbanos. No entanto, ainda são escassos estudos de campo que integrem esses organismos e variáveis limnológicas em ambientes urbanos subtropicais. Este estudo teve como objetivo avaliar as relações entre a densidade e a composição do fitoplâncton, as concentrações de E. coli e variáveis limnológicas no Lago Guaíba (Sul do Brasil).

Métodos: As amostragens foram realizadas mensalmente em seis pontos, representando zonas marginais e pelágicas, entre janeiro de 2021 e abril de 2022. As análises incluíram a quantificação do fitoplâncton, variáveis físicas e químicas e concentrações de E. coli.

Resultados: A densidade fitoplanctônica apresentou forte variação sazonal, com valores máximos no verão (8.751 ind.mL-1), associados à maior temperatura e maior transparência da água, valores reduzidos no inverno, sem diferenças espaciais significativas. As concentrações de E. coli foram significativamente mais elevadas nos pontos marginais (até 7,3 x 104 NMP/100 mL) e correlacionaram-se positivamente com o nitrogênio amoniacal e com a demanda bioquímica de oxigênio. Relações inversas entre densidade fitoplanctônica e concentração de E. coli ocorreram em dois pontos, indicando respostas locais e não um padrão consistente ao longo do gradiente de contaminação fecal. A análise de IndVal identificou nove espécies tolerantes que coocorreram com elevadas concentrações de E. coli, destacando-se Monoraphidium contortum, Micractinium pusillum, Desmodesmus armatus var. bicaudatus e Merismopedia tenuissima, evidenciando respostas composicionais da comunidade fitoplanctônica ao gradiente microbiológico-orgânico.

Conclusões: Os resultados indicam que a composição do fitoplâncton, mais do que a densidade total, refletiu gradientes microbiológico-orgânicos associados à contaminação fecal. A coocorrência de táxons específicos com E. coli destacou uma plasticidade fisiológica compartilhada à degradação orgânica e evidenciou o potencial de espécies tolerantes como bioindicadoras em ambientes urbanos.

Palavras-chave

contaminação fecal; interações fitoplâncton–bactérias; espécies bioindicadoras; lagos urbanos; qualidade da água

Referências

Agência Nacional de Águas e Saneamento Básico – ANA, 2011. Guia nacional de coleta e preservação de amostras: água, sedimento, comunidades aquáticas e efluentes líquidos. Brasília: ANA; São Paulo: CETESB.

Ahirwar, A., Gupta, S., Kashyap, M., Shukla, P., & Vinayak, V., 2020. Differential cell viability in Nitzschia palea upon exposure to different organic and inorganic environmental effluents. Int. J. Environ. Sci. Technol. 17(1), 493-504. https://doi.org/10.1007/s13762-019-02309-3.

American Public Health – APHA, 2023. Standard Methods for the Examination of Water and Wastewater. Washington, DC: APHA, AWWA & WEF, 24th ed.

Amin, S.A., Hmelo, L.R., Van Tol, H.M., Durham, B.P., Carlson, L.T., Heal, K.R., Morales, R.L., Berthiaume, C.T., Parker, M.S., Djunaedi, B., Ingalls, A.E., Parsek, M.R., Moran, M.A., & Armbrust, E.V., 2015. Interaction and signaling between a cosmopolitan phytoplankton and associated bacteria. Nature 522, 98-101. PMid:26017307. https://doi.org/10.1038/nature14488.

Andrade, R.R., & Giroldo, D., 2014. Limnological characterization and seasonal phytoplankton variation in a subtropical shallow lake (Guaíba Lake, Brazil): a long-term study. Acta Limnol. Bras. 26(4), 385-397. https://doi.org/10.1590/S2179-975X2014000400011.

Associação Brasileira de Normas Técnicas – ABNT, 2019. NBR 7353: Soluções aquosas – Determinação do pH com eletrodos de vidro. Rio de Janeiro: ABNT, 3 ed.

Azevedo, R.A., 2016. 112 milhões de litros de esgoto por dia que não chegam ao Guaíba. Porto Alegre: DMAE, Ecos-Tecnica, vol. 38.

Bellinger, E.G., & Sigee, D.C., 2010. Freshwater Algae: Identification and Use as Bioindicators. Chichester: John Wiley & Sons. https://doi.org/10.1002/9780470689554.

Bendati, M.M., Maizonave, C.R.M., Facchin, J.M.J., Thewes, M.R., & Adaime, H.S., 2015. Ocorrência de florações de Planktothrix mougeotii no Lago Guaíba em 2004: atuação do DMAE no abastecimento público. In: Guerra, T., org. Conhecer para Gerenciar: Ambiente e Sociedade. Porto Alegre: Centro de Ecologia/UFRGS.

Bendati, M.M., Schwarzbach, M.S.R., Maizonave, C.R.M., Almeida, L.B., & Bringhenti, M.L., 2003. Avaliação da qualidade da água do Lago Guaíba: subsídios para a gestão da bacia hidrográfica. Porto Alegre: DMAE, 9-34, Ecos-Tecnica vol. 7.

Bratbak, G., & Thingstad, T.F., 1985. Phytoplankton–bacteria interactions: an apparent paradox? analysis of a model system with both competition and commensalism. Mar. Ecol. Prog. Ser. 25, 23-30. https://doi.org/10.3354/meps025023.

Cho, K.H., Wolny, J., Kase, J.A., Unno, T., & Pachepsky, Y., 2022. Interactions of Escherichia coli with algae and aquatic vegetation in natural waters. Water Res. 209, 117952. PMid:34965489. https://doi.org/10.1016/j.watres.2021.117952.

Cole, J.J., 1982. Interactions between bacteria and algae in aquatic ecosystems. Annu. Rev. Ecol. Syst. 13(1), 291-314. https://doi.org/10.1146/annurev.es.13.110182.001451.

Cooper, S., Battat, A., Marsot, P., & Sylvestre, M., 1983. Production of antibacterial activities by two Bacillariophyceae grown in dialysis culture. Can. J. Microbiol. 29(3), 338-341. https://doi.org/10.1139/m83-056.

Danger, M., Leflaive, J., Oumarou, C., Ten-Hage, L., & Lacroix, G., 2007. Control of phytoplankton–bacteria interactions by stoichiometric constraints. Oikos 116(7), 1079-1086. https://doi.org/10.1111/j.0030-1299.2007.15424.x.

Dittrich, J., Dias, J.D., de Paula, A.C.M., & Padial, A.A., 2023. Experimental nutrient enrichment increases plankton taxonomic and functional richness and promotes species dominance over time. Hydrobiologia 850(18), 4029-4048. https://doi.org/10.1007/s10750-023-05285-5.

Domingues, C.D., & Torgan, L.C., 2012. Chlorophyta de um lago artificial hipereutrófico no sul do Brasil. Iheringia Ser. Bot. 67(1), 75-91.

Dufrêne, M., & Legendre, P., 1997. Species assemblages and indicator species: the need for a flexible asymmetrical approach. Ecol. Monogr. 67(3), 345-366. https://doi.org/10.2307/2963459.

Erturk, A., Sivri, N., Seker, D.Z., Gurel, M., Say, A.N.O., Tanik, A., & Ozturk, I., 2014. Analysis of the distribution of phytoplankton and enteric bacteria in Efteni Lake, Turkey. Afr. J. Microbiol. Res. 8(21), 2144-2154. https://doi.org/10.5897/AJMR12.1147.

Esteves, F.A., 2011. Fundamentos de Limnologia. 3 ed. Rio de Janeiro: Interciência.

Garss, C.F.A., & Andrade, R.A., 2018. Avaliação da qualidade da água do lago Guaíba após a implantação da Estação de Tratamento de Esgotos – ETE Serraria, Porto Alegre, RS. Porto Alegre: DMAE, 7-16, Ecos-Tecnica vol. 10.

Gotelli, J.N., & Ellison, A.M., 2011. Princípios de estatística em ecologia. Porto Alegre: Artmed.

Guerra, T., 2015. Conhecer para gerenciar: ambiente e sociedade. Porto Alegre, Centro de Ecologia/UFRGS.

Hammer, O., Harper, D.A.T., & Ryan, P.D., 2001. PAST: paleontological statistics software package for education and data analysis. Palaeontol. Electronica 4, 1-9.

Huang, G., Xue, H., Liu, H., Ekkawatpanit, C., & Sukhapunnapha, T., 2019. Duality of seasonal effect and river bend in relation to water quality in the Chao Phraya River. Water 11(4), 656. https://doi.org/10.3390/w11040656.

Komárek, J., & Fott, B., 1983. Chlorophyceae (Grünal¬gen), Ordiniung: Chlorococcales. In: Huber Pestalozzi, G., Heynig, H. & Mollenhauer, D., eds. Das phytoplankton des süsswasers: systematik und Biologie. Stuttgart: Schwiezerbat’sche Verlagsbuchandlung, 1-1044.

Kreitlow, S., Sabine, M., & Lindequist, U., 1999. Cyanobacteria-a potential source of new biologically active substances. J. Biotechnol. 70(1-3), 61-63. PMid:10412206. https://doi.org/10.1016/S0168-1656(99)00058-9.

Machado, K.B., Bini, L.M., Melo, A.S., Andrade, A.T., Almeida, M.F., Carvalho, P., Teresa, F.B., Roque, F.O., Bortolini, J.C., Padial, A.A., Vieira, L.C.G., Dala-Corte, R.B., Siqueira, T., Juen, L., Dias, M.S., Gama Júnior, W.A., Martins, R.T., & Nabout, J.C., 2023. Functional and taxonomic diversities are better early indicators of eutrophication than composition of freshwater phytoplankton. Hydrobiologia 850(6), 1393-1411. https://doi.org/10.1007/s10750-022-04954-1.

Maizonave, C.R.M., Scherer, K.D., Thewes, M.R., & Andrade, R.R., 2015. Histórico das florações de algas e cianobactérias no Lago Guaíba: série de dados do DMAE de Porto Alegre, RS. In: Guerra, T. ed. Conhecer para gerenciar: ambiente e sociedade. Porto Alegre: Centro de Ecologia/UFRGS.

Martins, M.P.M., Soares, K.W.S., Carvalho, P., & Bortolini, J.C., 2024. Phytoplankton community diversity, dominance, and rarity: a case study of tropical urban lakes. Acta Limnol. Bras. 36, e1. https://doi.org/10.1590/s2179-975x6123.

Menegat, R., & Carraro, C.C., 2009. Manual para saber por que o Guaíba é um lago: análise integrada de geologia, geomorfologia, hidrografia, estratigrafia e história da ciência. Porto Alegre: Armazém Digital.

Messyasz, B., Gabka, M., Barylski, J., Nowicki, G., Lamaentowicz, L., Goździcka-Józefiak, A., Rybak, A., Dondajewska, R., & Burchardt, L., 2015. Phytoplankton, culturable bacteria and their relationships along environmental gradients in a stratified eutrophic lake. Carpath. J. Earth Environ. Sci. 10(1), 41-52.

Nabout, J.C., & Nogueira, I.S., 2011. Variação temporal da comunidade fitoplanctônica em lagos urbanos eutróficos. Acta Sci. Biol. Sci. 33(4), https://doi.org/10.4025/actascibiolsci.v33i4.5955.

Oksanen, J., Simpson, G.L., Blanchet, F.G., Kindt, R., Legendre, P., Minchin, P.R., O'Hara, R.B., Solymos, P., Stevens, M.H.H., Szoecs, E., Wagner, H., Barbour, M., Bedward, M., Bengtsson, H., Bolker , B., Borcard, D., Borman, T., Carvalho, C., Chirico, M., de Caceres, M., Durand, S., Evangelista, H.B.A., FitzJohn , R., Friendly , M., Furneaux, B., Hannigan , G., Heida, I., Hill, M.O., Lahti , L., Martino, M., McGlinn, D., Ouellette, M.-H., Cunha, E.R., Smith, T., Stier, A., Ter Braak, C.J.F. & Weedon, J., 2022. vegan: Community Ecology Package [online]. Retrieved in 2025, december 17, from: https://CRAN.R-project.org/package=vegan

Padisák, J., Borics, G., Fehér, G., Grigorszky, I., Oldal, I., Schmidt, A., & Zámbóné-Doma, Z., 2003. Dominant species, functional assemblages and frequency of equilibrium phases in late summer phytoplankton assemblages in Hungarian small shallow lakes. Hydrobiologia 502(1-3), 157-168. https://doi.org/10.1023/B:HYDR.0000004278.10887.40.

Palmer, C.M., 1969. A composite rating of algae tolerating organic pollution. J. Phycol. 5(1), 78-82. PMid:27097257. https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.1969.tb02581.x.

Pappas, J.L., & Stoermer, E.F., 1996. Quantitative method for determining a representative algal sample Count. J. Phycol. 32(4), 693-696. https://doi.org/10.1111/j.0022-3646.1996.00693.x.

Paver, S.F., Hayek, K.R., Gano, K.A., Fagen, J.R., Brown, C.T., Davis-Richardson, A.G., Crabb, D.B., Rosario-Passapera, R., Giongo, A., Triplett, E.W., & Kent, A.D., 2013. Interactions between specific phytoplankton and bacteria affect lake bacterial community succession. Environ. Microbiol. 15(9), 2489-2504. PMid:23663352. https://doi.org/10.1111/1462-2920.12131.

Pinto-Coelho, R.M., Coelho, M.M., Espírito-Santo, M.M., & Cornelissen, T.G., 1999. Efeitos da eutrofização na estrutura da comunidade planctônica na lagoa da Pampulha. In: Henry, R. ed. Ecologia de reservatórios: estrutura, função e aspectos sociais. Botucatu: FUNDBIO/FAPESP.

R Core Team, 2023. R: a language and environment for statistical computing [online]. Vienna: R Foundation for Statistical Computing. Retrieved in 2025, December 15, from http://www.R-project.org

Ribeiro, G.F., Andrade, R.R., Maizonave, C.R.M., & Crossetti, L.O., 2012. Effects of cyanobacterial summer bloom on the phytoplankton structure in an urban shallow lake, Guaíba Lake, southern Brazil. Neotrop. Biol. Conserv. 7(2), 78-87. https://doi.org/10.4013/nbc.2012.72.01.

Riquelme, C.E., & Avendaño-Herrera, R.E., 2003. Microalgae and bacteria interaction in the aquatic environment and their potential use in aquaculture. Rev. Chil. Hist. Nat. 76, 725-736.

Rodrigues, S.C., Torgan, L.C., & Schwarzbold, A., 2007. Composição e variação sazonal da riqueza do fitoplâncton na foz de rios do delta do Jacuí, RS, Brasil. Acta Bot. Bras. 21(3), 707-721. https://doi.org/10.1590/S0102-33062007000300017.

Salomoni, S.E., Rocha, O., Callegaro, V.L., & Lobo, E.A., 2006. Eplilithic diatoms as indicators of water quality in the Gravataí river, Rio grande do Sul, Brasil. Hydrobiologia 559(1), 233-246. https://doi.org/10.1007/s10750-005-9012-3.

Sánchez-Saavedra, M.P., Licea-Navarro, A., & Bernáldez-Sarabia, J., 2010. Evaluation of the antibacterial activity of different species of phytoplankton. Rev. Biol. Mar. Oceanogr. 45(3), 531-536. https://doi.org/10.4067/S0718-19572010000300019.

Schneck, F., Torgam, L.C., & Schwarzbold, A., 2007. Epilithic diatom community in a high altitude stream impacted by fish farming in southern Brazil. Acta Limnol. Bras. 19(3), 341-355.

Sigee, D.C., 2005. Freshwater Microbiology. Biodiversity and Dynamic Interactions of Microorganisms in the Aquatic Environment. Hoboken: John Wiley & Sons Inc.

Sládeček, V., 1973. System of water quality from the biological point of view. Arch. Hydrobiol. Beih. Ergebn. Limnol. 7(1), 1-218.

Sournia, A., 1978. Phytoplankton manual. Paris: United Nations Educational, Scientific and Cultural Organization – UNESCO, Monographs on oceanographie methodology, vol. 6.

Sousa, E.B., Gomes, A.L., Cunha, C.J.S., Faial, K.C.F., & Costa, V.B., 2015. Dinâmica sazonal do fitoplâncton do Parque Estadual do Charapucu (Afuá, Arquipélago do Marajó, Pará, Brasil). Biota Amazôn. 5(4), 34-41. https://doi.org/10.18561/2179-5746/biotaamazonia.v5n4p34-41.

StatSoft, Inc., 2011. STATISTICA (Data analysis software system). Version 12.5. [online]. Retrieved in 2024, March 15, from https://www.statsoft.pl/en/software/statistica/.

Train, S., Oliveira, M.D., & Quevedo, M.T., 2000. Dinâmica sazonal da comunidade fitoplanctônica de um canal lateral (Canal Cortado) do Alto Rio Paraná (PR, Brasil). Acta Scientiarum 22(2), 389-395.

Tucci, A., & Sant’Anna, C.L., 2003. Cylindrospermopsis raciborskii (Woloszynska) Seenayya & Subba Raju (Cyanobacteria): variação semanal e relações com fatores ambientais em um reservatório eutrófico, São Paulo, SP, Brasil. Rev. Bras. Bot. 26(1), 97-112. https://doi.org/10.1590/S0100-84042003000100011.

United States Environmental Protection Agency – EPA, 2018. Method 6010D (SW-846): inductively coupled plasma-atomic emission spectrometry. Washington: EPA.

Valentin, J.L., 2012. Ecologia numérica: uma introdução à análise multivariada de dados ecológicos/Jean Louis Valentin. Rio de Janeiro: Interciência, 2 ed.

Werner, V.R., Juliano, V.B., Laughinghouse Iv, H.D., Domingues, C.D., & Nunes, M.L., 2015a. Florações de cianobactérias no lago Guaíba (RS) durante os verões e 2004, 2005 e 2006. In: Guerra, T., ed. Conhecer para gerenciar: ambiente e sociedade. Porto Alegre: Centro de Ecologia/UFRGS.

Werner, V.R., Domingues, C.D., Maizonave, C.R.M., Bendati, M.M., & Cybis, L.F., 2015b. Cianobactérias planctônicas em mananciais de abastecimento público da cidade de Porto Alegre, Rio Grande do Sul, Brasil. In: Guerra, T., ed. Conhecer para gerenciar: ambiente e sociedade. Porto Alegre: Centro de Ecologia/UFRGS.

West, N.J., Landa, M., & Obernosterer, I., 2024. Differential association of key bacterial groups with diatoms and Phaeocystis spp. during spring blooms in the Southern Ocean. MicrobiologyOpen, 13(4), e1428. PMid:39119822. https://doi.org/10.1002/mbo3.1428.

Whipple, G.C., Fair, G.M., & Whipple, M.C., 1927. The microscopy of drinking water. New York: John Wiley & Sons.

Wickham, H., 2016. Data Analysis. In: Gentleman, R., Hornik, K. & Parmigiani, G., eds. Use R! Cham: Springer. https://doi.org/10.1007/978-3-319-24277-4_9.
 


Submetido em:
17/12/2025

Aceito em:
18/09/2026

Publicado em:
27/10/2026

6ae0f7c3a95395453506c7e5 alb Articles
Links & Downloads

Acta Limnol. Bras. (Online)

Share this page
Page Sections