Acta Limnologica Brasiliensia
https://actalb.org/article/doi/10.1590/S2179-975X10323
Acta Limnologica Brasiliensia
Original Article

Ecophysiological investigation of the cyanobacteria Anabaenopsis elenkinii and Limnospira platensis: predominant species in saline/alkaline lakes of the Pantanal Wetland

Investigações ecofisiológicas das cianobactérias Anabaenopsis elenkinii e Limnospira platensis: espécies predominantes em lagoas salinas/alcalinas do Pantanal

Kleber Renan de Souza Santos; Guilherme Scotta Hentschke; Arnaldo Yoso Sakamoto; Luciana Retz de Carvalho; Célia Leite Sant’Anna

http://dx.doi.org/10.1590/S2179-975X10323 Acta Limnol. Bras. (Online), vol.36, e22, 2024
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Abstract

Aim: In this study, we investigated the distribution of Anabaenopsis elenkinii and Limnospira platensis in the saline-alkaline lakes of Nhecolândia (Pantanal wetland) and evaluated the impact of pH, temperature, and nitrogen on their growth and development to understand their ecological responses, showing insights into their ecophysiology in both cultured and natural environments.

Methods: Both species were collected in the subsurface, using a plastic bottle (200 mL) and the parameters temperature, conductivity, and pH were measured in situ. From these samples, the strains A. elenkinii CCIBt1059 and L. platensis CCIBt3335 were isolated and underwent six different cultivation treatments, in triplicate, during 30 days, with daily cell count, photoperiod of 12-12 hours of light-dark, and light intensity between 80-100 µmol photons m-2.s-1, using BG-11 modified medium, as follows: nitrate concentration experiments were performed with a 750 mg.L-1 NaNO3 (50%) and a nitrogen-free condition (0%) (T1 vs T2); temperature experiments were performed with 30 °C and 35 °C (T3 vs T4); pH experiments with 10.5 and 7.0 (T5 vs T6). The adopted control conditions were BG-11m medium (3% NaNO3, 45 mg.L-1), pH adjusted to 9.5, and temperature set at 25 °C.

Results: We have found that the treatment with the highest nitrogen availability (T1), pH of 9.5, and a temperature of 25 °C, provides the most favorable conditions for the growth of both studied species. In nature, A. elenkinii occurred predominantly between pH 9.04 to 10.4 (average 9.8) and L. platensis at pH 9.22 to 10.23 (mean 9.9), highlighting the alkaliphilic nature of these species. Furthermore, we observed that temperature influences the frequency of heterocyte formation in A. elenkinii. At elevated temperatures (30 and 35 °C), the frequency of heterocytes was higher compared to 25 °C during the exponential growth phase, indicating that increased heterocyte formation is a strategy in response to temperature stress.

Conclusions: This research provides valuable insights into the ecological aspects and optimization of the cultivation of the two species studied, which hold ecological significance to saline lakes. Further studies are recommended to explore their potential biotechnological applications.

Keywords

cyanobacterial physiology, cyanobacterial growth, heterocyte formation, nitrogen availability, tropical environment

Resumo

Objetivo: Neste estudo, investigamos a distribuição de Anabaenopsis elenkinii e Limnospira platensis nas lagoas salino-alcalinas do Pantanal da Nhecolândia e avaliamos o impacto do pH, temperatura e nitrogênio no crescimento e desenvolvimento dessas espécies para entender suas respostas ecológicas, mostrando insights em sua ecofisiologia em ambientes cultivados e naturais.

Métodos: Ambas as espécies foram coletadas em garrafas plástica (200 mL) e os parâmetros temperatura, condutividade e pH foram medidos in situ. A partir dessas amostras, as cepas A. elenkinii CCIBt1059 e L. platensis CCIBt3335 foram isoladas e submetidas a seis diferentes tratamentos de cultivo, em triplica, durante 30 dias, com contagem de células diárias, fotoperíodo 12-12 horas de claro-escuro e intensidade luminosa 80-100 µmol fótons m-2.s-1, utilizando meio BG-11 modificado, a saber: experimentos de concentração de nitrato foram realizados com NaNO3 750 mg.L-1 (50%) e uma condição livre de nitrogênio (0%) (T1 vs T2); experimentos de temperatura foram realizados com 30 °C e 35 °C (T3 vs T4); e experimentos de pH com 10,5 e 7,0 (T5 vs T6). As condições de controle adotadas foram meio BG-11m (3% NaNO3, 45 mg.L-1), pH ajustado para 9,5 e temperatura regulada para 25 °C.

Resultados: Descobrimos que o tratamento com maior disponibilidade de nitrogênio (T1), pH 9,5, temperatura 25 °C, proporciona as condições mais favoráveis para o crescimento de ambas as espécies estudadas. Na natureza, A. elenkinii ocorreu predominantemente entre pH 9,04 a 10,4 (média 9,8) e L. platensis em pH 9,22 a 10,23 (média 9,9), ressaltando a natureza alcalifílica dessas espécies. Além disso, observamos que a temperatura influencia a frequência de formação de heterócitos em A. elenkinii. Em temperaturas elevadas (30 e 35 °C), a frequência de heterócitos foi maior em comparação com 25 °C durante a fase de crescimento exponencial, indicando que o aumento da formação de heterócitos é uma estratégia em resposta ao estresse térmico.

Conclusões: Esta pesquisa fornece informações valiosas sobre os aspectos ecológicos e otimização do cultivo das duas espécies estudadas, que possuem importância ecológica para as lagoas salinas. Mais estudos são recomendados para explorar suas potenciais aplicações biotecnológicas.

Palavras-chave

fisiologia de cianobactérias, crescimento cianobacteriano, formação de heterócitos, disponibilidade de nitrogênio, ambiente tropical

Referencias

Adams, D.G., Carr, N.G., & Wilcox, M., 1981. The developmental biology of heterocyst and akinete formation in cyanobacteria. Crit. Rev. Microbiol. 9(1), 45-100. PMid:6794983. http://doi.org/10.3109/10408418109104486.

Allem, A.C., & Vals, J.F.M., 1987. Recursos forrageiros nativos do Pantanal Mato-grossense. Brasilia: Embrapa-Cenargen, 339 p.

Almeida, T.I.R., Calijuri, M.C., Falco, P.B., Casali, S.P., Kupriyanova, E., Paranhos-Filho, A.C., Sigolo, J.B., & Bertolo, R.A., 2011. Biogeochemical processes and the diversity of Nhecolândia lakes, Brazil. An. Acad. Bras. Cienc. 83(2), 391-407. PMid:21670869. http://doi.org/10.1590/S0001-37652011000200004.

Ballot, A., Dadheech, P.K., Haande, S., & Krienitz, L., 2008. Morphological and phylogenetic analysis of Anabaenopsis abijatae and Anabaenopsis elenkinii (Nostocales, Cyanobacteria) from tropical inland water bodies. Microb. Ecol. 55(4), 608-618. PMid:17704858. http://doi.org/10.1007/s00248-007-9304-4.

Ballot, A., Krienitz, L., Kotut, K., Wiegand, C., & Pflugmacher, S., 2009. Changes of phytoplankton communities in Lakes Naivasha and Oloidien, examples of degradation and salinization of lakes in the Kenyan Rift Valley. Harmful Algae 4(1), 139-150. http://doi.org/10.1016/j.hal.2004.01.001.

Bezerra, R.P., Matsudo, M.C., Converti, A., Sato, S., & Carvalho, J.C.M., 2008. Influence of ammonium chloride feedin time and light intensity on the cultivation of Spirulina (Arthrospira) platensis. Biotechnol. Bioeng. 100(2), 297-305. PMid:18095335. http://doi.org/10.1002/bit.21771.

Bittencourt-Oliveira, M.C., & Molica, R., 2003. Cianobactéria Invasora: aspectos moleculares e toxicológicos de Cylindrospermopsis raciborskii no Brasil. Rev. Biotecnol. Cienc. Desenvolv. 30, 82-90.

Calheiros, D.F., & Oliveira, M.D., 1999. Pesquisa limnológica no Pantanal: uma revisão. In: Anais do II Simpósio sobre Recursos Naturais e Sócio-econômicos do Pantanal. Corumbá: Embrapa, 115-125.

Castro, D., Vera, D., Lagos, N., Garcia, C., & Vásquez, M., 2004. The effect of temperature on growth and prodution of paralytic shellfish poisoning toxins by the cyanobacterium Cylindrospermopsis raciborskii. Toxicon 44(5), 483-489. PMid:15450922. http://doi.org/10.1016/j.toxicon.2004.06.005.

Colla, L.M., Reinehr, C.O., Reichert, C., & Costa, J.A.V., 2007. Production of biomass and nutraceutical compounds by Spirulina platensis under different temperature and nitrogen regimes. Bioresour. Technol. 98(7), 1489-1493. PMid:17070035. http://doi.org/10.1016/j.biortech.2005.09.030.

Dolman, A.M., Rücker, J., Pick, F.R., Fastner, J., Rohrlack, T., Mischke, U., & Wiedner, C., 2012. Cyanobacteria and cyanotoxins: the influence of nitrogen versus phosphorus. PLoS One 7(6), e38757. PMid:22719937. http://doi.org/10.1371/journal.pone.0038757.

Fernandes, E. 2007. Organização espacial dos componentes da baixa Nhecolândia – Pantanal do Mato Grosso do Sul. Dissertação de Mestrado, Universidade de São Paulo, USP. 177 p.

Fernandes, F., Lucati, H.M., Capellari, B., & Queiroz-Neto, J.P., 1996. Modelo digital para tratamento de cartas topográficas do pantanal da Nhecolândia. In: Anais do Simpósio sobre Recursos Naturais e Sócio-econômicos do Pantanal. Corumbá: Embrapa, 159-166, vol. 2.

Fogg, G.E., & Thake, B.A., 1987. Algae Cultures and phytoplankton ecology. London: University of Wisconsin Press, 269 p.

Hillebrand, H., Dürselen, C., Kirschtel, D., Pollingher, U., & Zohary, T., 1999. Biovolume calculation for Pelagic and Benthic Microalgae. J. Phycol. 35(2), 403-424. http://doi.org/10.1046/j.1529-8817.1999.3520403.x.

Iltis, A., 1968. Tolérance de salinité de Spirulina platensis (Gomont) Geitler, (Cyanophyta) dans les mares natronées du Kanem (Tchad). Hydrobiologia 2, 119-125.

Iltis, A., 1969. Phytoplancton des eaux natronées du Kanem (Tchad). I. Les lacs permanents a Spirulines. Hydrobiology 3, 29-44.

Iteman, I., Rippka, R., Tandeau de Marsac, N., & Herdman, M., 2002. rDNA analyses of planktonic heterocystous cyanobacteria, incluinding members to the genera Anabaenopsis and Cyanospira. Microbiology 148(Pt 2), 481-496. PMid:11832512. http://doi.org/10.1099/00221287-148-2-481.

Komárek, J., 2005. Phenotypic diversity of the heterocytous cyanoprokaryotic genus Anabaenopsis. Czech Phycol. 5, 1-35.

Lanaras, T., & Cook, C.M., 1994. Toxin extraction from an Anabaenopsis milleri - dominated bloom. Sci. Total Environ. 142(3), 163-169. PMid:8191273. http://doi.org/10.1016/0048-9697(94)90324-7.

Lopes, G., Silva, M., & Vasconcelos, V., 2022. The pharmacological potential of Cyanobacteria. London: Academic Press, 356 p.

Magalhães Neto, N., & Evangelista, H., 2022. Human activity behind the unprecedented 2020 wildfire in Brazilian Wetlands (Pantanal). Front. Environ. Sci. 10, 888578. http://doi.org/10.3389/fenvs.2022.888578.

Malone, C.F.S., Santos, K.R.S., & Sant’Anna, C.L., 2012. Algas e cianobactérias de ambientes extremos do Pantanal brasileiro. Oecol. Aust. 16(4), 784-794. http://doi.org/10.4257/oeco.2012.1604.02.

Medina-Júnior, P.B., & Rietzler, A.C., 2005. Limnological study of a Pantanal saline lake. Braz. J. Biol. 65(4), 651-659. PMid:16532190. http://doi.org/10.1590/S1519-69842005000400013.

Montgomery, D.C., 2009. Introduction to Statistical quality control. Jefferson City: Wiley, 754 p.

Moore, D., O’Donohue, M., Garnett, C., Critchley, C., & Shaw, G., 2005. Factors affecting akinete differentiation in Cylindrospermopsis raciborskii (Nostocales, Cyanobacteria). Freshw. Biol. 50(2), 345-352. http://doi.org/10.1111/j.1365-2427.2004.01324.x.

Mourão, G.M., 1989. Limnologia comparativa de três lagoas (duas “Baías” e uma “Salina”) do Pantanal da Nhecolândia, MS [Dissertação de Mestrado em Ecologia e Recursos Naturais]. São Carlos: Universidade Federal de São Carlos.

Mourão, G.M., Ishii, I.H., & Campos, Z.M.S., 1988. Alguns fatores limmnológicos relacionados com a ictiofauna de baías e salinas do Pantanal da Nhecolândia, MS, Brasil. Acta Limnol. Bras. 2, 181-198.

Moustaka-Gouni, M., 2007. The coincidence of an Arthrospira – Anabaenopsis bloom and the mass mortality of birds in Lake Koronia. Harmful Algae News 35, 6-7.

Nowicka-Krawczyk, P., Mühlsteinová, R., & Hauer, T., 2019. Detailed characterization of the Arthrospira type species separating commercially grown taxa into the new genus Limnospira (Cyanobacteria). Sci. Rep. 9(1), 694. PMid:30679537. http://doi.org/10.1038/s41598-018-36831-0.

Padisák, J., 1997. Cylindrospermopsis raciborskii (Woloszynska) Seenayya et Subba Raju, an expanding highly adaptive cyanobacterium: worldwide distribution and review of its ecology. Arch. Hydrobiol. 107(4), 563-593.

Piñero Estrada, J.E., Bermejo Bescós, P., & Villar del Fresno, A.M., 2001. Antioxidant activity of different fractions of Spirulina platensis protean extract. Farmaco 56(5-7), 497-500. PMid:11482785. http://doi.org/10.1016/S0014-827X(01)01084-9.

Reddy, P.M., 1984. Influence of pH on sporulation, spore germination and germling survival in blue–green algae. Acta Hydrochim. Hydrobiol. 12(4), 411-417. http://doi.org/10.1002/aheh.19840120412.

Saker, M.L., & Griffiths, D.J., 2000. The effect of temperature on growth and cylindrospermopsin content of seven isolates of Cylindrospermopsis raciborskii (Nostocales, Cyanophyceae) from water bodies in northern Australia. Phycologia 39(4), 349-354. http://doi.org/10.2216/i0031-8884-39-4-349.1.

Santos, K.R.S., 2008. Biodiversidade de algas e cianobactérias de três lagoas (“salina”, “salitrada” e “baía”) do Pantanal da Nhecolândia, MS, Brasil [Dissertação de Mestrado em Biodiversidade Vegetal e Meio Ambiente]. São Paulo: Instituto de Botânica, Secretaria de Estado do Meio Ambiente.

Santos, K.R.S., & Sant’Anna, C.L., 2010. Cianobactérias de diferentes tipos de lagoas (“salina”, “salitrada” e “baía”) representativas do Pantanal da Nhecolândia, MS, Brasil. Braz. J. Bot. 33, 61-83. http://doi.org/10.1590/S0100-84042010000100007.

Santos, K.R.S., Hentschke, G.S., Andreote, A.P., Laughinghouse IV, H.D., Ballot, A., Novelo, E., Fiore, M.F., & Sant’Anna, C.L., 2018. Polyphasic characterization of newly isolated Anabaenopsis (Cyanobacteria) strains from tropical Brazil and Mexico. Phytotaxa 367(1), 1-12. http://doi.org/10.11646/phytotaxa.367.1.1.

Santos, K.R.S., Hentschke, G.S., Ferrari, G., Andreote, A.P.D., Fiore, M.F., Vasconcelos, V., & Sant’Anna, C.L., 2023. Molecular, morphological and ecological studies of Limnospira platensis (Cyanobacteria), from saline and alkaline lakes, Pantanal Biome, Brazil. Front. Environ. Sci. 11, 1204787. http://doi.org/10.3389/fenvs.2023.1204787.

Santos, K.R.S., Jacinavicius, F.F., & Sant’Anna, C.L., 2011. Effects of the pH on growth and morphology of Anabaenopsis elenkinii Miller (Cyanobacteria) isolated from the alkaline shallow lake of the Brazilian Pantanal. Fottea 11(1), 119-126. http://doi.org/10.5507/fot.2011.012.

Santos, K.R.S., Rocha, A.C.R., & Sant’Anna, C.L., 2012. Diatoms from shallow lakes in the Pantanal of Nhecolândia, Brazilian wetland. Oecol. Aust. 16(4), 795-808. http://doi.org/10.4257/oeco.2012.1604.03.

Silva, J.S.V., & Abdon, M.M., 1998. Delimitação do Pantanal brasileiro e suas sub-regiões. Pesqui. Agropecu. Bras. 33, 1703-1711.

Stanier, R.Y., Kunisawa, R., Mandel, M., & Cohen-Bazire, G., 1971. Purification and properties of unicellular blue-green algae (order Chroococcales). Bacteriol. Rev. 35(2), 171-205. PMid:4998365. http://doi.org/10.1128/br.35.2.171-205.1971.

United Nations, 2005. The use of spirulina to combat hunger and malnutrition to help achieve sustainable development: revised draft resolution / Burundi, Cameroon, Dominican Republic, Nicaragua and Paraguay. New York: UN.

Vonshak, A., & Tomaselli, L., 2000. Arthrospira (Spirulina): Systematics and ecophysiology. In: Whitton, B.A., & Potts, M., eds. The ecology of cyanobacteria: their diversity in time and space. Dordrecht: Kluwer Academic Publishers, 505-522.

Wiedner, C., Rücker, J., Brüggemann, R., & Nixdorf, B., 2007. Climate change affects timing and size of populations of an invasive cyanobacterium in temperate regions. Oecologia 152(3), 473-484. PMid:17375336. http://doi.org/10.1007/s00442-007-0683-5.

Wood, S.A., Heath, M.W., Holland, P.T., Munday, R., McGregor, G.B., & Ryan, K.G., 2010. Identification of a benthic microcystin-producing filamentous cyanobacterium (Oscillatoriales) associated with a dog poisoning in New Zealand. Toxicon 55(4), 897-903. PMid:20043936. http://doi.org/10.1016/j.toxicon.2009.12.019.

Zapomelová, E., Hrouzek, P., Rehákova, M., Sabacká, M., Stibal, M., Caisová, L., Komarková, J., & Lukesová, A., 2008. Morphological variability in selected heterocystous cyanobacterial strains as a response to varied temperature, light intensity and medium composition. Folia Microbiol. 53(4), 333-341. PMid:18759118. http://doi.org/10.1007/s12223-008-0052-8.
 

Submitted date:
29/11/2023

Accepted date:
13/05/2024

Publication date:
22/07/2024

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